Contaminación microbiológica de la carne de pollo en 43 supermercados de El Salvador

Resumen

Introducción: La Organización Mundial de la Salud considera las Enfermedades Trasmitidas por Alimentos un serio problema de salud pública, especialmente en países en desarrollo. Se estima que 600 millones de personas enferman cada año por ingerir alimentos contaminados y las muertes ascienden a 420 000. En El Salvador, el sistema de salud registró entre el 2012 y 2015, 1397 intoxicaciones por alimentos, 2381 casos de posible fiebre tifoidea y 1 064 606 de casos de diarreas y gastroenteritis. Este estudio tiene como objetivo determinar la presencia de Salmonella spp, E. coli y S. aureus en carne de pollo que se comercializa en supermercados. Metodología: Estudio descriptivo de corte transversal. Se colectaron muestras de carne de pollo en los supermercados de los municipios de San Salvador y Mejicanos. Se tomaron un total de 302 muestras de carne de pollo en 43 establecimientos, con un error estadístico estimado de +/-5,9 %. El levantamiento de datos y toma de muestra se realizó entre mayo a noviembre de 2015. Resultados: La presencia total de Salmonella spp fue del 56 %, E. coli 14 % y de S. aureus un 13 % en la carne de pollo. Conclusiones: Existe una importante contaminación microbiológica de la carne de pollo, que evidencia posibles fallas en la cadena de manipulación del alimento, desde la producción y traslado hasta la comercialización. La presencia de los tres microorganismos representa riesgo para la salud de los consumidores y evidencia la necesidad de mejorar las buenas prácticas de manipulación de los alimentos en todas las etapas.

Abstract

Introducción

Las Enfermedades Trasmitidas por Alimentos (ETA) representan un serio problema de salud pública a nivel mundial. Afectan especialmente a países en vías de desarrollo y poblaciones vulnerables. Estas enfermedades tienen diferentes agentes etiológicos como bacterias, virus, parásitos o sustancias químicas y su presencia en los alimentos representa una amenaza para la salud de los consumidores¹. La Organización Mundial de la Salud (OMS) estima que aproximadamente 1 de cada 10 personas se enferma cada año a nivel mundial al ingerir alimentos contaminados, ocasionando al menos 420 000 muertes anuales. Las enfermedades diarreicas son las de mayor frecuencia, ya que representan la mitad de las ETA reportadas a nivel mundial y el 95 % de las reportadas en la región latinoamericana². Se identifica a Salmonella no tifoidea y Escherichia coli (E. coli) entre los principales agentes causales². En El Salvador, el Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica (VIGEPES) reportó en un periodo de cinco años (2012 – 2016) 445 casos de intoxicaciones por alimentos, 3752 posibles casos de fiebre tifoidea, 1 711 938 casos de diarreas y gastroenteritis. Estas enfermedades pueden tener como origen la ingesta de alimentos contaminados; sin embargo, en muchos casos es difícil determinar con exactitud el alimento involucrado³.

Las ETA no sólo afectan la salud y el bienestar de las personas, también tienen repercusiones económicas en los individuos y en los países, reduciendo notablemente la productividad social y económica⁴. Datos de producción y comercialización de alimentos a nivel mundial indican que la población consume principalmente productos cárnicos⁵, los más implicados en la transmisión de ETA^6,7. La carne de aves de corral es la más reportada como el vehículo de transmisión de patógenos, seguida de la carne roja³.

Muchos estudios describen la presencia de patógenos en la carne de pollo. Bacterias como Salmonella spp, E. coli y S. aureus se han identificadas en este alimento, debido a que forman parte de la flora microbiana de las aves y en otros casos su presencia puede estar relacionada a la contaminación por la manipulación inadecuada del alimento^8–10. Salmonella spp es un bacilo gram negativo responsable de enfermedades como la fiebre tifoidea y salmonelosis. Existe un aproximado de 2700 serovariedades¹¹. La salmonelosis es una de las enfermedades bacterianas que se transmite con más frecuencia por los alimentos en el mundo¹². Según la Unión Europea (UE), una de las fuentes principales de salmonelosis humana son los productos avícolas, especialmente carne de pollo, por ser uno de los principales reservorios de Salmonella spp¹³.

En los últimos años, las enfermedades causadas por E. Coli han tenido un incremento con un impacto significativo en los sistemas de salud pública¹⁴. Este patógeno se puede encontrar en más del 90 % de las heces fecales y es reconocido como uno de los mejores indicadores de contaminación fecal¹⁵. Se ha comprobado que E. coli posee un amplio espectro de resistencia a los antibióticos, lo cual representa un riesgo a la salud pública¹⁶. La carne fresca es considerada uno de los principales alimentos que pueden ser vehículo de E. coli, debido a que la contaminación se produce generalmente durante el faenado de los animales o en la manipulación no higiénica del alimento¹⁴.

El crecimiento de S. aureus en alimentos representa un riesgo a la salud. En ciertas condiciones, este microorganismo es capaz de producir enterotoxinas termoestables, que al ser ingeridas pueden ocasionar intoxicaciones alimentarias¹⁷. S. aureus es muy resistente al ambiente y vive por periodos prolongados, principalmente en la piel y vías respiratorias del humano¹⁸. Las intoxicaciones estafilocócicas están asociadas a muchos alimentos derivados de la leche y productos cárnicos como el pollo^19,20.

Metodología

Se realizó un estudio descriptivo de corte transversal, en el que se colectaron muestras de carne de pollo en supermercados autorizados por el Ministerio de Salud en el Área Metropolitana de San Salvador, ubicados entre los municipios de San Salvador y Mejicanos.

Se muestreó el total de supermercados que comercializaban carne de pollo al por menor en ambos municipios (37 en San Salvador y 6 de Mejicanos), con un total de 43 establecimientos divididos en cuatro cadenas. Se colectaron 302 muestras de carne de pollo, de las dos marcas más comercializadas. Seleccionando pierna y pechugas, ambas en la misma proporción. El cálculo de la muestra se realizó con una fórmula estadística para poblaciones infinitas y con un error de muestreo estimado de +/-5,9 %. El muestreo se realizó en los meses de mayo a noviembre de 2015. En la Figura 1 se muestra la ubicación de los puntos de muestreo.

La toma de muestras se realizó considerando todas las precauciones de asepsia, utilizando guantes de látex, gafas, gorro, mascarilla, gabacha y alcohol etílico al 70% para la desinfección de manos. Se tomó la temperatura para verificar las condiciones de refrigeración de la carne de pollo, utilizando un termómetro digital para alimentos marca COMARK DT400 NSF, con un rango de precisión de -4°C a 200°C. Las muestras fueron colectadas con pinzas estériles, se almacenaron sépticamente en bolsas plásticas descartables tipo Whirl Pak con cierre hermético debidamente identificada con una etiqueta adhesiva, la cual contenía el código de la muestra, el análisis requerido, hora, fecha y lugar de muestreo. Las muestras se transportaron al laboratorio en hieleras en cadena de frío a 4°C.

El análisis de todas las muestras se realizó en el Laboratorio Nacional de Referencia del Instituto Nacional de Salud de El Salvador (INS). El aislamiento, detección e identificación de Salmonella spp se realizó mediante método Screening Assurance GDS, método oficial AOAC 2009.03. Si el resultado fue presuntivo positivo, se procedió a realizar la confirmación estriando en placas de Petri. Se aisló una colonia con aspecto típico de Salmonella de cada uno de los medios selectivo. Así mismo, se realizó la identificación de las cepas aisladas a través de sistemas bioquímicos API 20E y VITEK 2. La cuantificación de E. coli se realizó en placa Petrifilm a través del método oficial AOAC 991.14. Las placas inoculadas se incubaron en a 35°C ± 1°C por 48 horas. Para la lectura de las placas, se contaron las colonias de color azul o rojo azulado asociadas a formación de burbujas de gas. El número de colonias obtenidas se multiplicó por el factor de dilución correspondiente.

La cuantificación de S. aureus se realizó en placa Petrifilm a través del método oficial AOAC 2003.11. Las placas inoculadas se incubaron a 35°C ± 1°C por 24 horas. Para la lectura de las placas se contaron las colonias de color rojo-violeta. Para la confirmación de colonias de S. aureus se colocó en las placas con crecimiento de colonias sospechosas un disco de Petrifilm Staph Express (prueba DNasa). Se incubó a 35°C ± 1°C por 3 horas. Luego de la incubación se enumeraron las colonias de color rojo-violeta con una zona rosa alrededor de la colonia. A partir de dichas colonias se aisló una de cada dilución y se realizó la prueba de coagulasa. El resultado positivo indica presencia de Staphylococcus aureus. El número de colonias confirmadas se multiplicó por el factor de dilución utilizado.

Los resultados fueron ingresados a una base de datos utilizando el software libre Epi Info versión 7 y procesados con el software Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) versión 21, realizando estadística descriptiva. Los resultados fueron comparados con la normativa internacional que establecen criterios microbiológicos a la carne de pollo (Tabla 1). En el país no se cuenta con una reglamentación vigente que vigile la carne de pollo en puntos de comercialización.

Resultados

En la Tabla 2 se presentan los resultados de la presencia de Salmonella spp en carne fresca de pollo agrupados por municipio, cadena de supermercado, marca y pieza de pollo. Se determinó la presencia de Salmonella spp en el 56 % de las muestras de carne de pollo colectadas. Los datos por municipio indican que Mejicanos obtuvo una presencia de Salmonella spp de 67,5 %, mientras que en San Salvador se obtuvo el 54,2 % de sus muestras. En todas las cadenas de supermercado se detectó la presencia de Salmonella spp en la carne de pollo. Dos de las cadenas superan el 56 % de presencia total, mientras que las otras dos tuvieron valores por debajo del 56 %.

En relación a las dos marcas en estudio, la marca M1 muestra mayor positividad de Salmonella spp en el 59 % de las muestras colectadas, mientras que la marca M2 muestra un 52,2 % de positividad. Las piezas de pollo colectas en las muestras, pierna y pechuga, tuvieron una presencia de Salmonella spp muy similar entre sí. La primera tiene una presencia del 55,1 % y la segunda de 56,8 %.

En la Tabla 3, se presentan los resultados de la presencia de E. coli en carne fresca de pollo agrupados por municipio, cadena de supermercado, marca y pieza de pollo. La presencia de E. coli en las muestras de carne de pollo fue menor que la identificada para Salmonella spp. El 14,2 % del total de las muestras colectadas tenían presencia de E. coli.

Los resultados por municipios reflejan que San Salvador tiene mayor presencia, con un 14,9 %, mientras que Mejicanos muestra el 10 %. Según la cadena de supermercado, la presencia de E. coli es mayor en la cadena 1, registrando un 15,2 %; la cadena 4 el 12,5 %, la cadena 2 el 11,9 % y la cadena 3 un 11,1 %. Al comparar las marcas en estudio se determinó la presencia de E. coli en 16,2 % de la marca M2, mostrando mayor presencia que la marca M1: 12,7 % de positividad. De acuerdo con la presencia de E. coli por piezas de pollos, la pierna tiene mayor positividad con 19 % de muestras contaminadas; mientras que las pechugas muestran una positividad de 9,7 %.

La Tabla 4 muestra los resultados de la presencia de S. aureus en carne fresca de pollo clasificándola por municipio, cadena de supermercado, marca y pieza de pollo. Los resultados de S. aureus en carne de pollo son muy parecidos a los obtenidos de E. coli. El 13 % de las muestras tenían presencia de S. aureus.

El municipio de Mejicanos obtuvo una mayor presencia con un 15 % de muestras contaminadas y San Salvador registra el 13 %. En relación a las cadenas de supermercado, se obtuvo que la cadena 4 registra una mayor presencia de S. aureus con un 19 %; la cadena uno del 16 %; la cadena dos un 7% y la cadena tres registra una presencia del 4 %.

Al comparar las dos marcas, la M2 muestra mayor presencia con un 18 % de muestras positivas; mientras que la marca M1 muestra un 10 . Hay una diferencia notable en la presencia de S. aureus según las piezas de pollo: las muestras de pierna tienen un 18 % de positividad mientras que las pechugas un 9 %.

Discusión

Se identificó presencia de Salmonella spp en 169 muestras de un total de 302 que se colectaron para el estudio, esto representa un 56 % de muestras positivas en carne fresca de pollo. Este valor es mayor al 20 % de prevalencia establecido por el Departamento de Agricultura de Estados Unidos (USDA, por sus siglas en inglés) para carne de pollo en planta, en el periodo de 1998-1999 ²¹ y al 8 % reportado en alimentos que contenían carne de pollo en Estados Unidos en el año 2010¹¹.

En otros países se han identificado diferentes prevalencias: en Vietnam se determinó el 53,3 %²², similar al obtenido en el presente estudio. Por otra parte, Australia ha reportado el 43,3 %²³, Nigeria el 33 %²⁴ y en Argentina se reportó una prevalencia del 16 % Salmonella spp¹¹. La presencia de Salmonella spp en la carne de pollo puede variar según la región del mundo, clima, buenas prácticas de manufactura y los programas de reducción de patógenos. Es posible que existan deficiencias en la vigilancia integrada y estrategias de contención para minimizar la contaminación por Salmonella spp a lo largo de la cadena alimentaria, lo que permite un porcentaje alto de contaminación por este microorganismo en la carne de pollo ²⁵, sin embargo, se requieren otros estudios para determinarlo.

En relación a los resultados obtenidos de E. coli, el 14 % de las muestras de carne de pollo se encontró contaminado. Este resultado debe ser comparado con los criterios microbiológicos establecidos, expresándolo en Unidades Formadoras de Colonias UFC/g, de esta forma determinar la carga microbiana y conocer si el nivel de contaminación es aceptable o no. Del total de muestras analizadas, el 84,6 % de las piezas muestreadas, resultó ser menor a 10 UFC/g de E. coli, lo que indica una calidad aceptable; un 14,7 % se encontró dentro del rango de 10 UFC/g-99 UFC/g y el 0,7 % en el rango de 100 UFC/g-1000 UFC/g, por lo que se encuentran dentro de los valores marginalmente aceptables. El conteo más alto obtenido para E.coli es el de 2,39 log10 UFC/g (250 UFC/g), el mismo no excede los límites permitidos y es relativamente bajo comparado con el promedio de 3,1 log10 UFC/g reportados por dos estudios en Marruecos²⁶.

En relación a las dos marcas en estudio, la marca M2 muestra mayor prevalencia con un 16,2 % de muestras positivas a E. Coli; mientras que la marca M1 muestra menor prevalencia con un 12,7 %. Para las piezas de pollo, E. coli fue aislado en un 19 % de las piernas y en un 9,7 % de las pechugas. En general, se puede decir que todas las muestras presentaron recuentos aceptables de E. coli, lo que indica buenas prácticas higiénicas.

Se ha obtenido una prevalencia total del 13 % de S. aureus en carne fresca de pollo. El municipio de Mejicanos muestra una mayor prevalencia del 15 % en comparación con el municipio de San Salvador que registra el 13 % de positividad a S. aureus. El 89 % de las piezas, tanto de pierna como de pechuga, presentaron conteos menores a 10 UFC/g y en el 11 % se obtuvieron recuentos de 10 UFC/g – 99 UFC/g (1,00 log10 UFC/g–1,99 log10 UFC/g). Las muestras de pollo se consideran como aceptables al comparar los resultados de los recuentos para S. aureus con la Norma Técnica Obligatoria Nicaragüense (NTON 03 023,06) donde se establecen límites de 500 UFC/g – 1000 UFC/g (2,70 log10 UFC/g–3,00 log10 UFC/g)²⁷. S. aureus se considera para carne de aves de corral un indicador de contaminación post procesamiento; en otros estudios ha sido analizado para evaluar la seguridad microbiológica, condiciones de sanitización durante el proceso y calidad de almacenamiento del producto.

Conclusiones

Los resultados muestran una importante contaminación microbiológica de la carne de pollo, especialmente por Salmonella spp que se determinó en mayor proporción, a diferencia de E. coli y S. aureus que fue identificado en menor cantidad de muestras de carne de pollo. Es posible que fallas en la cadena de manipulación del alimento desde la producción y traslado hasta la comercialización estén relacionada a la contaminación, sin embargo, se requieren otros estudios para identificar la fuente de contaminación. La presencia de los tres microorganismos representa riesgo para la salud de los consumidores.

Este estudio proporciona información preliminar que revela la necesidad de intensificar los controles higiénico-sanitarios en la cadena de manipulación de alimentos e implementar mejoras en las estrategias para la reducción de patógenos en carne de pollo. Estas incluyen: mejora en las condiciones higiénicas, implementación de un sistema de Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control (HACCP, por sus siglas en inglés) en la producción completa de carne de pollo, procesamiento y cadena de comercialización.

<>Es necesario la educación del consumidor en el manejo del pollo crudo y en la forma correcta de cocinar los alimentos con el fin de eliminar estos microorganismos. De igual forma, la falta de criterios microbiológicos establecidos a nivel nacional contribuye a que se realice una vigilancia insuficiente, permitiendo así la contaminación microbiológica de la carne de pollo. La ausencia de paramentos para la contaminación microbiológica del producto aumenta el riesgo para la salud de los consumidores.

Conflictos de interés

Los autores del artículo expresan no tener ningún tipo de conflicto de intereses, ni ninguna relación económica, personal, política, interés financiero ni académico que pueda influir en el juicio e interpretación del estudio. La fuente de financiamiento del estudio fueron fondos institucionales del Ministerio de Salud de El Salvador y fondos de la Agencia Española de Cooperación Internacional para el Desarrollo (Aecid) en el marco del proyecto “Desarrollo y Fortalecimiento Institucional del Instituto Nacional de Salud de El Salvador”.

Referencias bibliográficas