Revisión narrativa

Aplicaciones de la espectrofotometría como herramienta de detección de estrés oxidativo en pacientes con preeclampsia

  • 4 de febrero de 2021
  • 30 de agosto de 2021
  • 27 de enero de 2022

DOI: 10.5377/alerta.v5i1.10293

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Rebeca Abigail Villegas Martínez y Jorge Alejandro Magaña FarfánPor
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Resumen

Los trastornos hipertensivos asociados al embarazo constituyen uno de los síndromes de mayor interés a escala mundial, cerca de 600 000 mujeres mueren anualmente por causas relacionadas. La Organización Mundial de la Salud considera que la incidencia de preeclampsia es siete veces mayor en los países en vías de desarrollo en comparación a los industrializados (2,8 % y 0,4 %, respectivamente). El estrés oxidativo es una de las principales causas asociadas a la preeclampsia, cuyo diagnóstico y manejo adecuado y oportuno son medidas eficaces para disminuir la tasa de morbimortalidad, por lo que diversos autores se han centrado en la búsqueda de biomarcadores predictores de estrés oxidativo entre los cuales encontramos: especies reactivas del ácido tiobarbitúrico, superóxido, catalasa, superóxido dismutasa y glutatión peroxidasa. El presente trabajo describe los principales biomarcadores de estrés oxidativo estudiados mediante la técnica espectrofotométrica debido a que es económica, rápida y precisa.

Applications of spectrophotometry as a tool for detecting oxidative stress in patients with preeclampsia

One of the most studied diseases worldwide is hypertension during pregnancy, almost 600 000 women die every year because of it. The World Health Organization estimates that the incidence of preeclampsia is over seven times greater in third world countries, when compared to industrialized countries (2,8 % and 0,4 %, respectively). Oxidative stress is one of the main causes of preeclampsia, whose early diagnosis and treatment are necessary to reduce the morbidity and mortality toll among pregnant women and newborns. That is why oxidative stress biomarkers have been studied by many authors, among them: catalase, superoxide dismutase and glutathione peroxidase. The focus of this study is to describe the main spectrophotometry biomarkers used to identify oxidative stress, these are economic, fast and precise.

Introducción

Los trastornos hipertensivos asociados al embarazo (preeclampsia, eclampsia e hipertensión gestacional transitoria) son la principal causa de morbimortalidad materno-fetal, afectando entre el 3-10 % de las gestaciones a escala mundial1 y son causa importante de mortalidad en América Latina, África y Asia, con porcentajes del 22 %, 16 % y 12 %, respectivamente2,3.

La preeclampsia (PE) se define como la elevación de la presión arterial por encima de 140/90 mmHg y una proteinuria acompañante mayor a 0,3 gr/día en gestaciones mayores a las 20 semanas; puede clasificarse como leve o grave. La mayor parte de las defunciones maternas ocurren en casos graves; sin embargo, su presentación puede ser inesperada y fulminante, generando un interés creciente en su investigación, con énfasis en la prevención primaria4,5.

El único tratamiento definitivo para la preeclampsia es la interrupción voluntaria del embarazo, aumentando los índices de prematurez y sus consecuencias. Si esta interrupción no es llevada a cabo, pudiese traer consigo la disfunción orgánica materna, cuya presentación es la eclampsia o el síndrome de hemólisis, enzimas hépaticas elevadas y conteno de plaquetas bajo, (conocido por sus siglas en inglés HELLP) es vista entre un 5 % al 8 % de las pacientes con preeclampsia6,7.

La etiopatogenia de la preeclampsia no se encuentra claramente definida, pero se establece que existen alteraciones desde el inicio de la gestación por una inadecuada placentación, seguida de inflamación generalizada y daño endotelial progresivo, asociados al estrés oxidativo, factores genéticos y factores de riesgo cardiovascular8,9.

Uno de los entes asociados a la preeclampsia es el estrés oxidativo, el cual puede ser una pieza útil para la prevención y control de los trastornos hipertensivos4.

La espectrofotometría es una técnica sencilla, accesible y económica, que permite la detección cualitativa y cuantitativa de las características físico-químicas de las moléculas consideradas biomarcadores. El fundamento físico de la técnica se basa en emitir ondas de radiaciones electromagnéticas subyugadas a la estructura biomolecular, concentración y condiciones del medio8.

La presente revisión bibliográfica busca describir las aplicaciones de la espectrofotometría, como herramienta de detección de biomarcadores asociados a estrés oxidativo en pacientes preeclámpticas.

Discusión

La preeclampsia es considerada el «trastorno de las múltiples teorías» dado que ninguna ha logrado explicar su etiología; la más aceptada postula su desarrollo en dos fases. La primera (≤ de 20 semanas) conocida como daño placentario es una invasión placentaria inadecuada del miometrio y arterias uterinas, sin manifestaciones clínicas que provoca daño placentario e hipoxia. En la segunda fase (> de 20 semanas), de disfunción endotelial e inflamación sistémica, se aumentan los agentes vasopresores y la resistencia vascular periférica, por consiguiente, también se aumenta la presión arterial, además de manifestar una hipoxia placentaria relativa4,10,11.

El estrés oxidativo se encuentra involucrado entre la hipoxia placentaria y las manifestaciones clínicas; es el resultado del desbalance entre la defensa antioxidante del organismo y la producción de agentes oxidantes como las especies reactivas de oxígeno y nitrógeno (ERONs). Es en la placenta donde se producen más ERONs, las cuales causan daño celular por medio de la peroxidación lipídica, la degradación proteica y el daño al ADN, afectando al binomio materno-fetal8,12,13.

Existen múltiples biomarcadores asociados al estrés oxidativo; sin embargo, su valor predictivo oscila entre el 10-80 % si se utilizan individualmente, además estos deben presentar una correlación directamente proporcional con la gravedad del cuadro clínico y ser detectables en fluidos biológicos de fácil obtención, a pesar de que la oxidación se lleve a cabo tanto en tejidos placentarios como maternos14,15,16,17. Dichos marcadores se pueden medir a través de técnica directa o indirecta.

Los estudios presentados engloban a una población de gestantes nulíparas y multíparas entre las edades de 18 a 40 años, quienes voluntariamente aceptaron participar mediante un consentimiento informado supervisado por un comité de ética local. Se excluyen pacientes con embarazos múltiples, comorbilidades o complicaciones graves durante el embarazo como síndrome de HELLP, hipertensión arterial crónica, diabetes mellitus, enfermedades renales y hepáticas, hemorragias, consumo crónico de medicamentos durante el embarazo o de sustancias nocivas (alcohol y tabaco) y cualquier tipo de malformación o anomalía fetal.

Medición directa

Especies reactivas de oxígeno

La espectrofotometría directa permite detectar el estrés oxidativo al medir las concentraciones de ERONs; sin embargo, esta técnica es poco utilizada debido a la corta vida media de los radicales hidroxilo, de aproximadamente 10×10-10 segundos, aumentando su costo monetario18,19,20.

Mannaerts et al., durante 2018 en Bélgica, evaluaron a 97 pacientes de 25 a 35 años (64 % nulíparas), utilizando la técnica espectroscópica de resonancia paramagnética electrónica (RPE) o resonancia de espín electrónico (REE), para identificar la concentración de superóxido, el radical de oxígeno más frecuente en el organismo (O2-) y lo correlacionó con las concentraciones de hierro y la activación de células sanguíneas (neutrófilos y linfocitos).

Las concentraciones de superóxido permanecieron estables durante el embarazo en 59 pacientes sanas (p =0,92); sin embargo, su concentración fue más alta en comparación con 10 mujeres no gestantes (p <0,01). En 28 mujeres preeclámpticas el superóxido, la inflamación sistémica y los niveles de hierro fueron mucho más altos al hacer la comparación con las gestantes normotensas (p <0,01 para cada uno de estos parámetros)21,22,23. No obstante, Ahmad et al., durante 2019 en Estados Unidos, refutaron dichos datos no encontrando significancia estadística entre las concentraciones de superóxido de 103 gestantes sanas y de 25 gestantes con PE leve y grave (p =0,29), entre las edades de 25 a 35 años24. En la Tabla 1 se desglosan los principales biomarcadores asociados al estrés oxidativo, realizando una comparación entre los resultados espectrofotométricos de varios estudios. En estos se midieron los niveles plasmáticos y tisulares de biomarcadores asociados al estrés oxidativo, mostrados en diferentes grupos de mujeres gestantes y según su edad gestacional.

Especies reactivas de nitrógeno

La técnica directa también se utiliza en la medición del óxido nítrico y sus derivados. El óxido nítrico (NO) es producto de la oxidación de la L-arginina a citrulina, una reacción catalizada por el óxido nítrico sintasa (eNOs). El NO es un radical libre relativamente estable que tiene como principal función la vasodilatación y regulación de la agregación y adhesión plaquetaria al endotelio19,25. 

El NO al igual que los EROs, tiene un electrón no apareado, permitiendo la interacción entre ellos, principalmente con el anión superóxido produciendo peroxinitrito (ONOO-), denominando a estos productos especies reactivas de nitrógeno (ERNs). Dichos compuestos generan una deficiencia en la relajación vascular y propician un estado ateroesclerótico26,27.

Reyna-Villasmi et al., durante 2017 en Venezuela, cuantificaron los niveles de nitritos plasmáticos, siendo estos menores en 80 pacientes con preeclampsia en comparación con el grupo control, de 80 gestantes normotensas entre las edades de 20 a 30 años, todas nulíparas28. Bernardi et al., durante 2015 en Brasil, confirmaron estos hallazgos al comparar 33 embarazos con preeclampsia y 33 embarazos normotensos, entre las edades de 19 a 34 años29. La síntesis reducida de óxido nítrico placentario por eNOS puede afectar negativamente a la hemodinámica, reduciendo el flujo sanguíneo. Sin embargo, la revisión bibliográfica de Ceballos et al. durante 2016, asoció la efectividad reducida del óxido nítrico a mutaciones en los receptores celulares y enzimáticos, y no al estrés oxidativo30. (Tabla 1)

Medición indirecta

La técnica indirecta es conocida como «métodos de fingerprinting» o «huella dactilar», por la utilización de los productos finales de la reacción entre las EROs con las macromoléculas: ADN, proteínas, lípidos y antioxidantes de bajo peso molecular. Adicionalmente, se puede confirmar la medición por técnicas no espectroscópicas como gasometría o cromatografía18,31. 

Peroxidación lipídica

Los productos terminales de la peroxidación lipídica son unos de los biomarcadores más utilizados, debido a que demuestran el daño celular en función de los radicales libres. Los ácidos grasos no saturados de las membranas celulares interaccionan con los EROs formando hidroperóxidos, medibles por los compuestos que reaccionan con el ácido tiobarbitúrico, como el malondialdehído (MDA) y el hexal. Estos productos son llamados especies reactivas del ácido tiobarbitúrico (TBARS)27,32,33 (Tabla 1).

Das et al., durante 2012 en India, mediante el uso de espectrofotometría y cromatografía, midieron las concentraciones de TBARS, y superóxido dismutasa (SOD), en tejido placentario y plasma de 50 pacientes preeclámpticas, mostrando un incremento significativo en las concentraciones de TBARS y en la actividad de SOD en el tejido placentario y suero plasmático, en comparación con 50 pacientes normotensas (ambos p <0,01)34. Dichos hallazgos en plasma fueron confirmados por Draganovic et al., durante 2017 en la República de Srpska, encontrando además, una relación directamente proporcional del TBARS con la gravedad del cuadro clínico. Lo anterior, al comparar 100 embarazadas normotensas con 100 embarazadas con trastornos hipertensivos (p =0,01), entre las edades de 18 a 35 años, con igual número de nulíparas que de multíparas8.

Sahay et al., durante 2015 en India, identificaron los niveles de MDA en cuatro regiones del tejido placentario, región central y periférica de la cara materna y de la cara fetal, en 35 gestantes normotensas, 14 gestantes de termino con preeclampsia (≥37 semanas) y 11 pretérmino (<37 semanas), entre los 18 a 35 años (68 % multíparas). Encontraron que en el grupo de preeclampsia a término los niveles de MDA fueron similares en las cuatro regiones placentarias. Por el contrario, los niveles de MDA fueron más altos en las regiones maternas de las gestantes con preeclampsia y pretérmino, indicando un estrés oxidativo mayor en la cara materna placentaria. Esta discrepancia podría reflejar un flujo sanguíneo diferente entre las mujeres con prematuros versus las de recién nacidos a término, según varios autores35,36.

Masih et al., durante 2016 en India, también identificaron en plasma sanguíneo las concentraciones de MDA, encontrando un incremento proporcional de este biomarcador con el cuadro clínico de las pacientes, entre las edades de 20 a 35 años (p <0,01)37.

De Lucca et al., durante 2016 en Brasil, encontraron incrementos de las concentraciones de TBARS en gestantes preeclámpticas, concomitantemente observaron que las concentraciones de los grupos tiol, vitamina C, catalasa y actividad la enzima sulfhidril delta-aminolevulinato deshidratasa (δ-ALA-D), disminuyeron significativamente en comparación con el grupo de 30 gestantes sanas. Diferencia significativa entre los grupos de 55 gestantes con preeclampsia moderada y grave38.

Abad et al., durante 2015 en Venezuela, evaluaron mediante espectrofotometría espectrofotometría en 20 pacientes nuliparas (10 normotensas y 10 con preeclampsia), la interacción del tratamiento con sulfato de magnesio (MgSO4) TBARS y radicales de hidroxilo encontrando que disminuye de forma progresiva las concentraciones de los biomarcadores. Lo anterior, sugiere que los TBARS pueden ser biomarcadores en el control del tratamiento con sulfato de magnesio en preeclampsia39.

Agentes antioxidantes

Otros biomarcadores utilizados para la detección del estrés oxidativo son los agentes antioxidantes, primera línea de defensa contra los daños provocados por EROs.

Estos se dividen en dos grupos: en agentes enzimáticos, entre los cuales encontramos las enzimas catalasa (CAT), superóxido dismutasa (SOD) y glutatión peroxidasa (GPx), y el segundo grupo que son los compuestos antioxidantes como el glutatión reducido (GSH)40,41 y las vitaminas E y C, que se encuentran reducidas en preeclampsia42.

A pesar de que estos ejercen su función como agentes antioxidantes en la placenta, también se encuentran presentes en la circulación sanguínea materna y son liberados al torrente cuando la hipoxia placentaria provoca apoptosis celular.

La catalasa (CAT) es una enzima ligada a los peroxisomas celulares, la cual utiliza al grupo hemo de la hemoglobina como mecanismo de acción para transformar el peróxido de hidrógeno en oxígeno más agua32,43. Los niveles de CAT están directamente ligados a la actividad del oxígeno, encontrándose en zonas de mayor perfusión sanguínea6 y en embarazos normotensos. Su concentración es proporcional a la edad gestacional41, alcanzando su meseta y su máxima actividad entre las 12 a 17 semanas.

Ahmad et al., durante 2019, evaluaron los niveles de CAT, GPx, GSH y SOD en 140 gestantes a las quienes se les tomó muestras serológicas entre las 12 y 20 semanas de gestación. Se encontró que los niveles de catalasa eran significativamente menores en las 25 gestantes con preeclampsia, comparado con las 103 embarazadas normotensas. A la vez, fueron mucho menores en los 11 embarazos con preeclampsia grave (p <0,01), resultados respaldados por de Lucca et al.24,38,43 (Tabla 1).

Sahay et al. durante 2015, evidenciaron que niveles similares de CAT estaban presentes en todas las regiones placentarias pacientes normotensas como con preeclampsia. No obstante, en la región periférica materna y fetal, la concentración fue significativamente más baja en 11 preeclampsias con parto pretérmino (p ≤0,05), que en los 35 embarazos normotensos (p ≤0,05)44, por Ahmad et al.24

El glutatión peroxidasa (GPx) es una enzima dependiente del selenio, que cataliza la reducción del peróxido de hidrógeno en agua más alcohol, utilizando como agente reductor al glutatión reducido (GSH)44. Dewantiningrum et al., durante 2016 en Indonesia, evidenciaron en su estudio que los niveles séricos en 20 embarazos normotensos estaban aumentados en comparación con los niveles encontrados en 20 embarazos con preeclampsia (p =0,001)45, entre las edades de 19 a 40 años, en su mayoría multíparas. Adicionalmente, Sahay et al. demostraron que los niveles de GPx eran mayores en la región periférica materna con respecto a la región central fetal (p <0,05) en 35 embarazos normotensos. Sin embargo, en 25 pacientes con preeclampsia se encontraron los mismos niveles en todas las regiones placentarias36.

Por otro lado, Ahmad et al. evidenciaron niveles significativamente bajos de GSH en suero materno de 25 pacientes con preeclampsia, en comparación con 103 pacientes normotensas (P <0,01)24. Estos resultados concuerdan con el estudio realizado por Nasrollahi et al., durante 2015 en Irán, quienes además, hicieron una diferencia etaria entre pacientes menores de 30 años (p ≤0,01) y mayores de 30 años (p <0,05)46. Adicionalmente, Jin et al., durante 2017 en China, encontraron que la GSH está disminuida en pacientes con preeclampsia (p <0,05) por inmunohistoquímica y ELISA47. En contraposición, el metanálisis de Taravati et al., durante 2018, no encontraron una asociación significativa entre la GSH de pacientes sanas y pacientes con preeclampsia48.

El superóxido dismutasa (SOD), enzima dependiente del cobre y el selenio, que cataliza la dismutación del radical superóxido en oxígeno y peróxido de hidrógeno, está localizada en el citosol, lisosomas, núcleo, mitocondrias y espacio externo e interno de la membrana mitocondrial, además de encontrase elevada en los embarazos normotensos49,50. Ahmad et al. no encontraron diferencia significativa entre los valores de SOD entre los grupos de preeclampsia y controles sanos. Nasrollahi et al. junto a Taravati et al., evidenciaron que los valores de SOD eran menores en pacientes con preeclampsia (p <0,05) y que los niveles de presión arterial sistólica fueron inversamente proporcionales a los niveles de SOD placentario48.

Sahay et al. evidenciaron una asociación positiva entre la MDA/GPx en región placentaria central materna, periférica materna y periférica fetal, en pacientes con embarazos pretermino con preeeclampsia (p <0,01). Adicionalmente la proporción MDA/CAT era mayor en la región placentaria periférica materna en en casos de embarazos pretermino con preeclampsia (p <0,05)36.

Conclusión

La espectrofotometría ha resultado una técnica muy útil para la detección del estrés oxidativo, pues permite la medición de forma directa e indirecta de biomarcadores tanto en fluidos como en tejidos.

La técnica de medición directa requiere mayor control de variables a causa de la corta vida media de los radicales, tornándose costosa económicamente y difícil de aplicar. Esto difiere de la técnica indirecta, más sencilla y más económica, que mide los productos finales de las reacciones de óxido reducción.

Los biomarcadores que, según los investigadores, han proporcionado mejores resultados para medir el estrés oxidativo son el MDA y TBRAS, productos de la peroxidación lipídica. Estos se encuentran significativamente elevados en pacientes con preeclampsia en comparación con embarazos normotensos, tanto en fluidos maternos como en tejidos placentarios.

Los marcadores enzimáticos que podrían proporcionar un mejor valor predictor de severidad, son los siguientes: a) la catalasa, que se encuentra reducida en la preeclampsia y mucho más reducida en preeclampsia grave, tanto en muestras serológicas como en muestras placentarias, y b) la superóxido dismutasa, enzima con valores reducidos en las muestras serológicas de pacientes con preeclampsia, inversamente proporcionales a la presión arterial.

En contraste, los otros biomarcadores no tuvieron resultados concluyentes. Se sugiere aumentar el tamaño de las muestras en futuros estudios para obtener mejores resultados.

Agradecimiento

Antes que nada queremos agradecer a nuestro asesor y tutor, Dr. William Andrés Hoyos, quien estuvo presente en cada paso de la elaboración del presente manuscrito brindándonos su apoyo, conocimiento e infinita paciencia.

Financiamiento

No existe fuente de financiamiento externo a los autores de la revisión.

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Citación recomendada: Villegas Martínez RA, Magaña Farfán JA. Aplicaciones de la espectrofotometría como herramienta de detección de estrés oxidativo en pacientes con preeclampsia. Alerta. 2022;5(1):64-73. DOI: 10.5377/ alerta.v5i1.10293

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